Auf der Jagd nach Juwelen für das Drachenauge Zwei erfährt Hicks die Wahrheit über einen alten Freund. Dagur muss sich einem Fiesling aus seiner Vergangenheit stellen.

Haudrauf und Hicks begeben sich auf eine wilde Jagd nach Weidenrinde. In deren Abwesenheit ist Berk feindlichen Kräften schutzlos ausgeliefert.

Auf der Suche nach einer Drachenauge-Linse auf der Flügelmädchen-Insel geraten Hicks und Rotzbakke aneinander. Auf einer anderen Insel blüht indes die Liebe auf.

Fischbein ist schockiert, als er erfährt, dass seine Vorfahren als Drachenjäger einst Trampler jagten, und will wissen, ob einige Drachen der Spezies überlebt haben.

Hicks ist skeptisch, als Graffnuss am 19. Geburtstag der Zwillinge auftaucht, um den Thorston-Einführungstest zu vollziehen, der drei gefährliche Prüfungen beinhaltet.

Eine Ankündigung lässt Astrid an ihrer Beziehung zu Hicks zweifeln. Die Drachenreiter entdecken einen Rüstungsflüg mit einer Drachenauge-Linse an seinem Körper.

Während eines Besuches auf der Flügelmädchen-Insel freundet sich ein Baby-Klingenpeitschling mit Raffnuss an, die sich nun an einem Flügelmädchen-Dasein versucht.

Die Flieger wollen Viggo töten, da er für sie nicht mehr nützlich ist. Also zwingt Viggo Hicks zu einer Racheaktion: Er will deren Drachenauge und Linsen stehlen.

Als die Reiter erfahren, dass Krogan Feuerschweife durch einen Tod-Singer in seine wachsende Fliegerarmee locken will, beschließen sie, den Drachen zu retten.

Auf nächtlicher Patrouille wird Haudrauf von den heimtückischen Fliegern stark verwundet. Hicks ist zwischen seinen Pflichten als Sohn und Anführer hin- und hergerissen.

Als die Reiter erfahren, dass gleich mehrere Flieger Heidrun nach Vanagard gefolgt sind, wollen sie unbedingt verhindern, dass deren Anführer den Standort erfährt.

Die fünfte Linse ist an ihrem Platz. Nun sollte das Drachenauge Zwei alles über den vermeintlichen König der Drachen enthüllen. Fischbein weiß sofort, was zu tun ist.

Die Drachenreiter eilen in die Heimat des wahren Königs der Drachen. Doch die Flieger sind bereits dort. Schon bald stehen sie dem legendären Geschöpf gegenüber.