Weitere fünf Jahre nach dem Untergang der Zivilisation haben sich Joel und Ellie in der Siedlung Jackson niedergelassen. Ellie macht auf Patrouille mit ihrer Freundin Dina eine Entdeckung.

Ein Sturm braut sich zusammen. In der Umgebung von Jackson werden immer mehr Infizierte gesichtet. Die Bewohner bereiten sich auf das Schlimmste vor. Abby wägt unterdessen ihre Optionen ab.

Ellie ringt mit ihren emotionalen Verletzungen. Dina teilt wichtige Informationen mit ihr. Ellie bittet den Rat, mit einem Stoßtrupp für Gerechtigkeit zu sorgen. Eine Sekte versucht aus Seattle zu fliehen.

Seattle, 2018: Eine Militäreinheit der FEDRA steht einem unerwarteten Feind gegenüber. Zehn Jahre später geraten Ellie und Dina zwischen die Fronten der Seraphiten-Sekte und einer Miliz.

Die WLF-Miliz machte einst eine gefährliche Entdeckung, auf die jetzt auch Ellie stößt. Sie muss entscheiden, ob sie Dina in Gefahr bringen will - oder bereit ist, ihre Suche nach Gerechtigkeit aufzugeben.

Im Laufe der Jahre hat sich Ellies und Joels Beziehung verändert: Joel überrascht Ellie immer zu ihrem Geburtstag. Später trifft er auf einer gemeinsamen Patrouille eine Entscheidung, die sie entfremdet.

Die WLF-Miliz und die Seraphiten-Sekten bereiten sich auf eine entscheidende Schlacht vor. Ellies Suche nach Rache führt sie fort von ihren Freunden - und in eine schreckliche Konfrontation.