Weitere fünf Jahre nach dem Untergang der Zivilisation haben sich Joel und Ellie in der Siedlung Jackson niedergelassen. Ellie macht auf Patrouille mit ihrer Freundin Dina eine Entdeckung.

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Ein Sturm braut sich zusammen. In der Umgebung von Jackson werden immer mehr Infizierte gesichtet. Die Bewohner bereiten sich auf das Schlimmste vor. Abby wägt unterdessen ihre Optionen ab.

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Ellie ringt mit ihren emotionalen Verletzungen. Dina teilt wichtige Informationen mit ihr. Ellie bittet den Rat, mit einem Stoßtrupp für Gerechtigkeit zu sorgen. Eine Sekte versucht aus Seattle zu fliehen.

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Seattle, 2018: Eine Militäreinheit der FEDRA steht einem unerwarteten Feind gegenüber. Zehn Jahre später geraten Ellie und Dina zwischen die Fronten der Seraphiten-Sekte und einer Miliz.

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Die WLF-Miliz machte einst eine gefährliche Entdeckung, auf die jetzt auch Ellie stößt. Sie muss entscheiden, ob sie Dina in Gefahr bringen will - oder bereit ist, ihre Suche nach Gerechtigkeit aufzugeben.

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Im Laufe der Jahre hat sich Ellies und Joels Beziehung verändert: Joel überrascht Ellie immer zu ihrem Geburtstag. Später trifft er auf einer gemeinsamen Patrouille eine Entscheidung, die sie entfremdet.

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Die WLF-Miliz und die Seraphiten-Sekten bereiten sich auf eine entscheidende Schlacht vor. Ellies Suche nach Rache führt sie fort von ihren Freunden - und in eine schreckliche Konfrontation.

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