Nach dem tosenden Kampf zwischen Godzilla und den Titans, der San Francisco dem Erdboden gleichmachte, und der schockierenden Enthüllung, dass es Monster gibt, folgt „Monarch: Legacy of Monsters“ den Spuren zweier Geschwister, die in die Fußstapfen ihres Vaters treten, um die Verbindung ihrer Familie zur Geheimorganisation Monarch aufzudecken . Hinweise führen sie in die Welt der Monster und schließlich in den Kaninchenbau zum Armeeoffizier Lee Shaw. Die Handlung spielt in den 1950er Jahren und ein halbes Jahrhundert später, als Monarch durch das, was Shaw weiß, bedroht wird.