Nachdem Dexter am Ende der ersten Staffel seinen Bruder, den Kühllaster-Killer getötet hatte, kann er plötzlich niemanden mehr umbringen. Er will zwar, er muss sogar, aber Gefühle, die er nicht versteht, hindern ihn daran. Nachdem Debra fast von Brian getötet wurde, kehrt sie wieder zu ihren täglichen Pflichten zurück, ist aber noch nicht wirklich im Stande, sie auszuüben.

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Dexter, auf der Suche nach seinem Killerinstinkt, verfolgt hartnäckig den XXL-Gangster Little Chino. Debra versucht sich selbst davon zu überzeugen, dass sie das Kühllaster-Killer-Trauma überwunden hat, aber nach und nach verliert sie die Kontrolle. Währenddessen trifft der hochrangige FBI-Agent Lundy ein, der den Durchbruch im neuen Serienmörderfall, Der Bay Harbor Metzger, herbeiführen soll.

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Während Dexter sein nächstes Opfer, einen Autoverkäufer, „studiert“, bewundert er dessen unbekümmerte Art des überzeugenden notorischen Lügens. Denn genau daran hapert es bei Dexter. Und tatsächlich: da er Rita nicht überzeugend über seine nächtlichen Aktivitäten belügen kann, glaubt diese, dass er drogenabhängig sei. Sie droht, ihn zu verlassen, wenn er nicht an einem Zwölfstufen-Programm zur Bekämpfung seiner angeblichen Sucht teilnimmt.

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Dexter gibt Ritas wegen vor, drogenabhängig zu sein, und nimmt eine persönliche ‚Betreuerin’ in Anspruch. Aber ... es ist die attraktive Lila, die anscheinend mehr Gemeinsamkeiten mit Dexter hat, als man vermutet. Diese Entwicklung gefällt Rita überhaupt nicht und die Situation verschlimmert sich noch mehr, als Ritas Mutter zu Besuch kommt. Außerdem hat Dexter seine liebe Not damit, Agent Lundy von der Spur, die er im Bay Harbour Metzger-Fall verfolgt, abzubringen.

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Dexter gibt Ritas wegen vor, drogenabhängig zu sein, und nimmt eine persönliche ‚Betreuerin’ in Anspruch. Aber ... es ist die attraktive Lila, die anscheinend mehr Gemeinsamkeiten mit Dexter hat, als man vermutet. Diese Entwicklung gefällt Rita überhaupt nicht und die Situation verschlimmert sich noch mehr, als Ritas Mutter zu Besuch kommt. Außerdem hat Dexter seine liebe Not damit, Agent Lundy von der Spur, die er im Bay Harbour Metzger-Fall verfolgt, abzubringen.

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Dexter ist negativ überrascht zu erfahren, dass ein Copy-Cat-Killer seine Serie in Miami gestartet hat und vorgibt, von dem Bay Harbour Metzger inspiriert worden zu sein. Eigentlich ist Dexter unterwegs, um den Nachahmer zu stoppen. Stattdessen findet er sich in den Armen von Lila wieder. Falls Rita die Wahrheit erführe, bedeutete das das Ende ihrer Beziehung.

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Lundys Team erhält ein mehrseitiges Manifest vom Bay Harbour Metzger, in dem dieser seine Taten rechtfertigt und erklärt. Das Dokument ist Teil von Dexters neuer pro-aktiver Strategie, mit der er hofft, das Team durcheinander zu bringen. Aber Dexters größtes Problem bleibt Doakes, der ihn nicht mehr aus den Augen lässt. Dexter verleitet ihn zu einer Schlägerei, nach der Doakes suspendiert wird.

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Nach einem Feuer in Lilas Wohnung zieht sie zu Dexter und wird anhänglicher, als es ihm lieb ist. Rita macht Schluss mit Dexter. Agent Lundy sucht jetzt den Mörder im Umfeld der Polizei. Dexter besucht den Mörder seiner Mutter zum zweiten Mal. Außerdem hat Doakes jetzt den endgültigen Beweis, um Dexter zu überführen.

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Dexter versucht sich von Lila zu distanzieren, stellt aber fest, dass es nicht so leicht sein wird. Mittlerweile macht Lundys Jagd nach dem Bay Harbor Metzger Dexter mehr als nervös. Doakes bleibt jedoch das wirklich große Problem, das beseitigt werden muss.

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Dexter erfährt die Wahrheit über den Tod seines Vaters, die ihn ziemlich hart trifft. Während Dexter Doakes gefangen hält, lockt Lila Angel in eine Falle, um Dexter erpressen zu können. Sie will, dass er zu ihr zurückkehrt. Lundy und Debra machen sich Gedanken über eine gemeinsame Zukunft.

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Dexter muss jetzt nicht nur über sein eigenes Schicksal entscheiden, sondern auch über das der ihm nahe stehenden Menschen. Nach einem Gespräch mit Doakes spielt Dexter mit dem Gedanken, sich der Polizei zu stellen. Davor will er noch einen Tag mit Rita und den Kindern verbringen.

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Lila findet Doakes in der Hütte und erfährt von ihm die Wahrheit über Dexter. Dann trifft sie eine überraschende Entscheidung. Lundy schließt den Bay Harbour Metzger-Fall, aber ein Problem bleibt für Dexter bestehen. Lila droht sein Geheimnis zu verraten, wenn er nicht zu ihr zurückkommt.

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