Die Dinge spitzen sich zu für Dexter: Doakes verfolgt ihn auf Schritt und Tritt. Debra, die bei ihm eingezogen ist, kämpft mit den Folgen ihrer Beziehung zu dem Kühllaster-Killer und Rita wird von ihrem Ex-Mann behelligt, da dieser Dexter verdächtig ihn reingelegt zu haben.

Dexter macht es zu schaffen, das eines seiner Opfer entkommen konnte. Der Leichenfund vor der Küste bringt den berühmten FBI-Agenten Lundy in das Team der Mordkommission, die zusammen den "Bay Harbor Metzger" aufspüren sollen.

Ein Gebrauchtwagenhändler soll Dexters nächstes Opfer werde, wenn da nur nicht Doakes wäre, der in weiterhin allabendlich verfolgt. Rita, die seine nächtlichen Abwesenheiten mit Drogen verbindet, stellt ihm ein Ultimatum. Entweder er nimmt regelmäßig bei einer Selbsthilfegruppe teil oder ist nicht länger ein Teil ihres Lebens.

Eine Hitzewelle macht allen in der Stadt zu schaffen. Masuka glaubt eine Spur zu haben, die zum Bay Harbor Metzger führt, was Dexter beunruhigt. Rita ist nicht glücklich mit Dexters Betreuerin von der Selbsthilfegruppe. Zu allem Überfluss kommt nach langer Zeit auch ihre Mutter zum Besuch und lernt Dexter kennen.

Dexter hat sich nie mit den Mördern seiner Mutter auseinandergesetzt. Lila überzeugt ihn, das zu ändern und will ihn sogar auf der Reise dorthin begleiten. Nach den Vorwürfen von Ritas Mutter ihm gegenüber, nimmt er das Angebot an.

Das Videoband, das Dexter beim Reinigen seines Bootes zeigt, muss verschwinden. Das gilt auch für den Trittbrettfahrer, der fasziniert vom Bay Harbor Metzger, dessen Morde nachzuahmen versucht. Rita ist außer sich, als sie herausfindet das Dexter mit Lila verreist ist ohne sie einzuweihen.

Doakes wird immer aufdringlicher bis Dexter eine Gelegenheit findet, ihn loszuwerden. Mit einem an eine Zeitung versendeten Manifest versucht er zudem die Ermittlungen, aufgrund seine Taten, zu zerstreuen. Privat lässt er sich weiter auf Lila ein, kann aber von Rita und vorallem deren Kindern nicht so einfach loslassen.

Dexter wird vom Mörder seiner Mutter attackiert. Während er sich um das Problem kümmert, finden Debra, Angel und Special Agend Lundy bei den alten Fällen, die mit den Opfern des Bay Harbor Metzgers in Verbindung stehen, einen neuen Hinweis.

Sich von Lila zu trennen wird nicht leicht; sie mischt sich immer wieder in Dexters Angelegenheiten. Doch nicht nur sie macht ihm zu schaffen, auch die Ermittlungen von Lundy scheinen voran zu kommen. Hinzu kommt Doakes, der trotz vorläufiger Suspendierung seine ganz privaten Ermittlungen und Verdächtigungen in Bezug auf Dexter weiterführt.

Dexter gewinnt die Oberhand, als Doakes ihn zu seinem letzten Tatort verfolgt. Doch als Doakes ein Geheimnis über Harrys Vergangenheit preisgibt, bricht Dexters Welt zusammen. Währenddessen erlaubt Rita Dexter, wieder an ihrem Leben teilzuhaben, und die Polizei von Miami kommt dem Bay-Harbor-Metzger immer näher.

Lundy zieht die Schlinge immer enger und Dexter pfeifen die Kugeln um die Ohren sprichwörtlich und in der Realität. Dexter steht vor Entscheidungen, die nicht nur sein Schicksal, sondern auch das der Menschen, die ihm am meisten bedeuten, betreffen. Lila versucht, Dexter zu erpressen, um so seine Liebe zu gewinnen, und macht dabei eine Entdeckung, die ihre Beziehung für immer verändern wird.

Am Ende der zweiten Season schließen Lundy und das FBI den Fall des Bay-Harbor-Metzgers endgültig ab. Doch Dexter spürt noch die Hitze und seine Welt wird buchstäblich zum Inferno. Kann er aus der Asche wiederauferstehen?