Dexter Morgan kommt nicht mehr zur Ruhe. Er ist inzwischen Vater geworden und sein kleiner Sohn Harrison hält ihn seit Wochen auf Trapp. Bei einer Gerichtsverhandlung versagt er auch noch und der fast schon verurteilte Mörder Benny Gomez kommt frei. Dexter kann das natürlich nicht auf sich sitzen lassen und nimmt sich des Problems auf seine ganz spezielle Weise an. Als eine Frau ermordet wird, wird Dexter dem Fall zugeordnet an. Er entdeckt, dass der Täter sehr akribisch vorging und genau wusste, was er tat. Außerdem findet er am Tatort noch mit anderen Blutspuren, die nicht zum aktuellen Fall gehören. Plötzlich erscheint Special Agent Frank Lundy (Keith Carradine) auf der Bildfläche und würde den Fall gern übernehmen. Später im Labor findet Dexter heraus, dass es schon einmal einen Tatort in genau dem gleichen Bad gab: Vor 30 Jahren! Damals sprach man dem Fall dem Trinity Killer zu. Und Frank ist auf der Jagd nach ihm.

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Dexter wacht nach seinem schweren Autounfall auf und kann sich wenig an den Vorfall erinnern. Er wird zum Krankenwagen transportiert, doch sein einziger Gedanke ist: Wo ist der Körper von Benny Gomez. Es war sein letztes Opfer. Er hatte es zuvor in einer alten Sporthalle zur Strecke gebracht. Nachdem ihn die Sanitäter gegen seinen Willen in ein Krankenhaus verfrachtet haben, taucht Rita verstört bei Dexter auf. Er hat sich, entgegen der Anweisungen des Arztes, selbst entlassen und versucht sich an die Stunden vor dem Unfall zu erinnern. Doch eine zeitlich begrenzte Amnesie hindert ihn daran, sich auch nur an irgendetwas zum Verlauf des Vortages zu erinnern. Doch Dexter wird schnell wieder auf den Boden der Tatsachen zurückgeholt, als ein weiteres Opfer des Trinity-Killers zu beklagen ist.

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Dexter war noch nie der Mann für eine Beziehung. Und jetzt lebt er auch noch in einer Vorstadt mit einer richtigen Familie. Dazu kommt noch, dass Rita ihn jetzt durch die Gegend fährt. All das passt ihm so überhaupt nicht in den Kram. Als dann auch noch die Nachbarschaft in Vandalen versinkt reicht es ihm endgültig. Auch mit Rita und ihrer Beziehung zu Anton ist er unzufrieden, denn der sucht sich einen Job in der Nähe, damit er mehr Zeit mit Deb verbringen kann. Dexter fühlt sich gefangen. Der Trinity-Killer hat wieder zugeschlagen und Deb finde Gefallen an den Theorien von Lundy. Dexter selbst ist von der Präzision des Killers - von seiner Technik im Allgemeinen - fasziniert. Doch LaGuerta findet, man soll sich mehr auch den Vacation Murderer konzentrieren...

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Dexter ist wieder ein glücklicher Mann: Seine Frau und seine Kinder sind zu einer Hochzeit eingeladen und er muss nicht mit. Drei Tage lang wird Dexter das Haus für sich allein haben. Zeit, die er versucht zu genießen. Und mit Zoey Kruger ( Christina Cox) scheint er auch schon ein neues Opfer gefunden zu haben. Die Polizistin hat eiskalt ihren Mann und ihre Tochter auf dem Gewissen. Sie gab vor, dass ihre Familie bei einem Überfall getötet wurde, doch Dexter und ein Kollege können beweisen, dass dem nicht so ist. Doch Zoey stellt sich als klüger heraus, als Dexter dies zunächst annahm. Und so wird der Jäger bald der Gejagte.

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Nach den letzten Ereignissen nimmt Dexter jetzt langsam aber sicher seine eigenen Ermittlungen im Falle des Trinity Killers auf. Für Dexter wird die Sache nun persönlich. Doch je näher er dem Täter kommt, desto mehr muss Dexter einsehen, dass Trinity anders als seine bisherigen Opfer ist. Doch Dexter hat noch weitere Probleme. Rita findet heraus, dass Dexter Geheimnisse vor ihr hat. Sie kommt schnell zu der Erkenntnis, dass sie eigentlich sehr wenig über ihren Ehemann weiß. Debra glaubt, dass die Ereignisse der letzten Zeit deshalb außer Kontrolle gerieten, weil sie alles zu nah an sich heranlässt. Also versucht sie sich Luft zu verschaffen und stößt alle und jeden weg. Batista glaubt, dass Quinns Beziehung mit der Journalistin Christine Hill zu seinem Vorteil nutzen kann.

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Nach seiner verblüffenden Entdeckung, dass der Trinity-Killer gleichzeitig ein liebender Familienvater ist, schöpft Dexter Hoffnung, von seiner Zielperson lernen zu können. Er beschliesst, sich Arthur Mitchell behutsam zu nähern. Unter falschem Namen schleicht Dexter sich als freiwilliger Helfer in dessen wohltätige kirchliche Organisation ein, die für Bedürftige Häuser errichtet. Bald staunt er, wie mit welch raffinierter Methodik Arthur Mitchell sein blutrünstiges Doppelleben verbirgt.

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Nachdem Dexter Quinn mit Nachdruck darum bittet, seine Reporterfreundin von Deb fernzuhalten, macht sich Quinn daran, Dexter zu stalken. Anscheinend reicht dazu Quinn die Tatsache, dass Dexter eine eigene Wohnung auch nach der Hochzeit behielt, ihm dunkle Geheimnisse zu unterstellen und sich auf die abendliche Verfolgung zu begeben. Von Dex Wohnung erfährt Quinn ausgerechnet durch Deb - Quinn hilft ihr beim Umzug. Ja, sie zieht in die alte Wohnung ihres Bruders ein und widmet sich mit Leib und Seele der Trinity-Untersuchung, was Dexter nicht so wirklich in den Kram passt.

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Ist Trinity von Dexters (Michael C. Hall) Schauspiel wirklich geblendet? Dexter findet heraus, wie Trinity (Jonathan Lithgow) zum Monster wurde, als beide eine Reise in Trinitys Vergangenheit machen. Zwei Serienmörder "on the road again". Und es endet nicht tödlich, wie Dexter es geplant hatte. Nachdem Arthur durch die Rückkehr in das alte Heim, komplett abgleist, ist ausgerechnet Dexter derjenige, der ihn rettet, als Arthur Mitchell an dem frühen Morgen vom Rand des Gebäudes "in die Sonne" stürzen will.

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Was wird geschehen, nachdem sowohl auf Dexters (Michael C. Hall) als auch auf Trinitys (Jonathan Lithgow) Seite die Masken fallen gelassen wurden? Handelt Dexter eigentlich aus Mitgefühl, als er Trinitys Familie verteidigt oder aus Angst, so könnte auch seine eigene Zukunft aussehen? Als Dexter Trinity sein wahres Ich zeigt, wirkt dieser geschockt und tatsächlich überrascht! Er hat anscheinend nicht damit gerechnet. Umso überraschter ist man als Zuschauer, als am Ende Christine (Courtney Ford) zu Arthur sagt: "Hi, Dad".

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Trinity versucht seine Unschuld als kleinen Jungen auf grausame Art und Weise immer wieder zu erlangen oder besser gesagt zu behalten, indem er unschuldige kleine Jungs lebendig begräbt. Dexter seinerseits versucht in den letzten Episoden der dritten und in dieser vierten Staffel eine Familie zu haben, sie zu lieben und zusammen zu halten. Als Dexter über Codys Prügelei erfährt, realisiert er, wie involviert seine komplette Familie mittlerweile auf jeder Ebene seiner Existenz ist. Cody verteidigt Dexter, denn ein Junge bezichtigt Dexter das Camp verlassen gesehen zu haben, als er vor kurzem den unschuldigen Fotografen erledigte. Aber Dexter läuft jetzt die Zeit davon und er macht sich auf die Jagd nach Trinity.

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Nach der Verhaftung von Christine fürchtet Dexter, dass ihm kaum Zeit bleiben wird, Trinity zu töten - ihn für sich selbst zu haben - bevor seine Polizei-Kollegen den Spuren folgen. Und die nötige Zeit für sich zu schinden, ist Dexter die ganze Episode unterwegs, um am hellichten Tag falsche Spuren zu legen und Miami Metros Aufmerksamkeit auf einen durch einen Prostituiertenmord schon bekannten Fernfahrer zu lenken. Kein Wunder, dass die Kollegen den Spuren folgen, ohne Verdacht zu schöpfen - sie alle haben Anderes im Kopf: Angel und Maria beschließen zu heiraten, mit Dexter als Trauzeugen, um der Kündigung aus dem Weg zu gehen - ihr Chef hat Bilder einer Überwachungskamera in die Hände bekommen, auf welchen man die beiden zusammen sieht. Deb ist mit Christine und der Trauer um Lundy beschäftigt - und ihr Partner Quinn mit der Feststellung, dass er ein Dummkopf ist und an der Nase herumgeführt wurde.

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Genau in dem Moment, als Dexter dabei ist, seinen eigenen Code zu vervollständigen, ein Leben zu führen, in dem er in erste Linie die ihm nahe Stehenden beschützt, kehrt das Verdrängte mit aller Macht zurück - auf eine sehr traumatische Art und Weise. Baby-Harrison sitzt in einer Blutlache. Es ist Ritas Blut! Dexter war "born in blood", gerät nun direkt in Harrys Rolle und muss sein eigenes Kind genauso vorfinden wie Harry damals ihn. Debra deckt Harrys dunkle Vergangenheit auf und wird das Trauma in Dexters Gestalt, ihrer einzigen Stütze im Leben, ab jetzt immer vor Augen haben. Trinity landet in Einzelteilen an Bord der Slice of Life, aber er hat es geschafft, den blutigen Zyklus wieder zu starten. Licht und Schatten: Ein blutiger Kreislauf, aus dem es kein Entkommen gibt, Dexter Morgan.

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