After the end of the Third Great Ninja War, the Leaf Village is divided over who should become the next Hokage. Minato Namikaze is soon appointed as the Fourth Hokage, much to the annoyance of Danzo and Orochimaru. Meanwhile, Kakashi is haunted by the deaths of Obito and Rin, causing him to lose focus on his missions.

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Kakashi becomes part of the ANBU Black Ops, an elite team of shinobi who are under the direct command of the Fourth Hokage, Minato Namikaze. Although he is highly regarded by his peers, Kakashi's ruthless way of killing the enemy has earned him the nickname "Cold-blooded Kakashi."

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At the Foundation, Kakashi meets a boy who uses Wood Style, a jutsu that only First Hokage Hashirama was capable of using. Kakashi goes to Third Hokage Hiruzen's library to seek answers and discovers records regarding Hashirama's cells.

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Orochimaru is forced to flee the Hidden Leaf after Third Hokage Hiruzen exposes his illegal experiments. Danzo, fearing that Orochimaru's capture would lead to the exposure of his own involvement in the experiments, sends out one of his men to help the rogue ninja.

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While pursuing Orochimaru, Kakashi wanders into a village inhabited by the Iburi Clan, a group of people with the unique ability to turn into smoke. Kakashi is soon captured and learns that the villagers all serve under Orochimaru.

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Yukimi leaves the village to see the outside world, taking "Tenzo" with her. Kakashi tries to convince the two to return so that he can set a trap to capture Orochimaru, who is after Yukimi's blood. But Yamato, who has grown attached to Yukimi, abandons his original mission to protect his friend.

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Danzo orders Tenzo to kill Kakashi and take his Sharingan. Reluctant at first, Tenzo decides to carry out his orders after learning that the Leaf Shinobi has come to be known as "Kakashi the Friend Killer."

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After being saved by the target he was ordered to kill, Tenzo realizes that the man known as "Kakashi the Friend Killer" is someone who values the lives of his comrades more than anyone. No longer wishing to kill Kakashi, Tenzo abandons the mission and returns to the Leaf Village, fully aware that his actions will stir up Danzo's anger.

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Itachi Uchiha is inducted into Kakashi's unit as the youngest member of the ANBU Black Ops. Itachi's father, Fugaku, is pleased, thinking this will grant the Uchiha access to exclusive, top-secret Leaf intel. But Danzo, who wants intel on the Uchiha, orders Itachi to betray his family and clan by acting as a double agent.

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Following the aftermath of the Nine-Tails incident, many on the Leaf Council voice suspicions that the Uchiha Clan were behind this tragedy. The Uchiha are then placed under 24-hour surveillance by the ANBU, which causes further tensions to arise.

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Kakashi visits the Uchiha District and notices that the community seems more antisocial than the last time he visited. Meanwhile Itachi finds concrete evidence regarding the Uchiha Clan's coup against the Leaf. The fateful moment is fast approaching...

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Hiruzen relieves Kakashi of his ANBU duties and assigns him a new position as a Jonin Leader. Reflecting on his past mistakes, Kakashi decides to use the same test that Minato once used to measure one's teamwork.

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Hiruzen assigns Kakashi to be in charge of Naruto, Sasuke, and Sakura, three genin that bear a striking resemblance to the former Team Minato.

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Zwischen den Fünf Reichen soll ein Friedensvertrag geschlossen werden, um die Gefechte beizulegen, doch damit sind nicht alle einverstanden. Die Uneinigkeit geht sogar so weit, dass der Dritte Hokage sein Amt niederlegt und ein neuer bestimmt werden muss. Zum Erstaunen vieler wird es der noch so junge Minato.

Minato sorgt sich um den Frieden und holt sich Unterstützung bei den ANBU. Konohagakure wird von falschen Iwagakure Shinobi angegriffen, offenbar mit dem Sinn, einen Keil zwischen Konoha und Iwa zu treiben. Kakashi, der den Angriff mitbekommen hat, macht sich allein auf den Weg, und tötet die Angreifer.

Kakashi wird immer wieder von Albträumen geplagt. Er erfährt, dass ein Junge von den ANBU-Ne das Holzversteck anwendet und möchte wissen, wie man es beherrschen kann. Dabei findet er ein Dokument, aus dem hervorgeht, dass in Konohamaru Versuche unternommen wurden, Hashiramas Zellen zu kopieren, um den Kyuubi kontrollieren zu können …

Danzo erfährt von einem Untergebenen, dass Hiruzen mit den ANBU dem flüchtigen Orochimaru auf der Spur ist und schickt daraufhin Kinoe los, um Orochimaru an einem Treffpunkt seiner Einheit abzufangen und zu warnen. Orochimaru wiederum trifft Kakashi und es kommt zu einem Kampf, bei dem beide verwundet werden, aber nicht schwer, sodass Orochimaru flüchten kann.

Kakashi trifft in den Tiefen eines Höhlensystems auf den Iburi-Clan, dessen Mitglieder sich im Kampf in Rauch verwandeln können. Sie nehmen Kakashi gefangen und es stellt sich heraus, dass sie Anhänger von Orochimaru sind und jeden umbringen wollen, der sich gegen ihn stellt. Verwundert stellt Kakashi fest, dass sich ein ANBU Ne unter die Höhlenbewohner gemischt hat. Es ist Kinoe.

Tenzo flieht mit Yukimi vor einem grausamen Ritual, um sie zu retten. Beide werden von Kakashi verfolgt, der Yukimi als Köder benutzen will, um Orochimaru zu finden und zu stellen. Orochimaru hat den Iburi-Clan überzeugt, dass sein Ritual einem größeren Wohl, nämlich einer besseren Zukunft für die kommende Generation gilt.

Danzo erklärt seinen Ne-Untergebenen, was es mit dem Sharingan auf sich hat. Es vermittelt nicht nur Vorteile. Nachteil ist, dass man es nur eine Zeitlang nutzen kann, bis es sich gänzlich auflöst. Er selbst verfügte mal über mehrere Sharingan, und jetzt schickt er seine Untergebenen los, ihm ein Ersatzauge zu beschaffen.

Nach dem Kampf um Leben und Tod zwischen Kinoe und Kakashi und der anschließenden Diskussion, ob es eine Mission ist, einen Kameraden zu töten, ist zwischen den beiden ein Augenblick der Besinnung eingetreten. Kinoe ist nachdenklicher geworden. Was hat das Leben bei den Ne, ohne Namen, ohne Gefühle und ohne Vergangenheit, noch für einen Sinn?

Durch die ANBU wird Kakashi immer verschlossener. Guy macht sich Sorgen um seinen Freund und versucht ebenfalls – als Kakashis Partner – der ANBU beizutreten, wird jedoch abgewiesen, da er zu wenig Finsternis in sich trägt. Dennoch erhält die ANBU durch Danz einen Neuzugang: Itachi.

Itachi ist bei den ANBU und Kakashi nimmt sich als Kommandeur seiner an. So ergibt sich auch die Gelegenheit, einen Vorfall mit dem Kyubi vor 6 Jahren aufzuklären, der angeblich von Uchiha angezettelt wurde. Seit damals wurde Uchiha verdächtigt, dafür verantwortlich zu sein und die Spannungen zwischen Konoha und Uchiha würden immer größer.

Die ANBU soll vergrößert werden und Itachi dabei eine Führungsposition erhalten. Von diesem Vorschlag sind nicht alle begeistert, da nicht alle einem Dreizehnjährigen diese Verantwortung zutrauen. Plötzlich wird darüber berichtet, dass der Bannkreis von Konoha durchbrochen wurde und jemand unerlaubt das Gebiet betreten hat.

Kakashi soll Tutor Jōnin für die Genin werden. Er wirkt sehr verschlossen und meidet den Kontakt zu den Kameraden, worüber sich vor allem Guy sehr wundert. Bevor Kakashi seine ersten neuen Schüler bekommt, werden Erinnerungen wach an seine eigene Ausbildung als Genin, bei Sensei Minato, mit Rin und Obito, und er muss natürlich auch an das tragische Ende denken …

Kakashi soll als Tutoren Jōnin wieder ein neues Team übernehmen. Der Dritte versucht in ihm langsam das Interesse zu wecken, wer dabei sein wird und sie machen sich auf den Weg, die Kandidaten zu besuchen. Es sind drei Kandidaten, die unterschiedlicher nicht sein könnten, Sakura, Sasuke und Naruto.